Куколки муравьев подкармливают своими выделениями личинок и взрослых особей

Оказалось, что куколки муравьев выделяют специальный секрет для выкармливания ранних личинок. Жизненный цикл муравьев-рейдеров прочно завязан на это кормление: куколки накапливают секрет как раз к выходу личинок из яиц. Оказалось, что и у многих других представителей муравьев куколки тоже выделяют секрет для кормления личинок, так что это свойство — не экзотическая черта муравьев-рейдеров, а, по всей видимости, общий признак всех муравьев. Этот секрет по своему составу напоминает линочную жидкость. Ученые заключают, что линочная жидкость приобрела дополнительную — диетическую — функцию в ходе адаптации к эусоциальности.

Новая работа энтомологов под руководством Дэниэла Кронауэра (Daniel Kronauer) и Орли Снир из Лаборатории социальной эволюции и поведения в Рокфеллеровском Университете в Нью-Йорке продемонстрировала, как мало мы знаем о, казалось бы, давно и хорошо изученных животных. Речь идет о муравьях — объекте, который наука взяла в оборот в середине XIX века, — и при этом не о каких-то генетических или молекулярно-биохимических изысках муравьиной биологии, а об их жизненном укладе. Иными словами — о том, чем занимаются полевые биологи на начальном этапе сбора данных. Оказывается, в нашем XXI веке от ученых требуется не только владеть широким арсеналом молекулярного анализа и статистики, но и просто наблюдать. Об этом сейчас принято забывать, уверившись во всесилии быстрого поиска в Google.

В лаборатории Кронауэра большинство исследований посвящено муравьям Ooceraea biroi. В этой лаборатории уже более десятилетия поддерживаются колонии данного вида, интересного во многих аспектах. O. biroi относится к муравьям-кочевникам, они образуют полностью подземные колонии из нескольких сотен особей. Взрослые муравьи охотятся за куколками и личинками других видов муравьев и, реже, других насекомых, которые служат пищей им и поздним личинкам. Для таких рейдерских налетов взрослый муравей оснащен короткими крепкими усиками-дубинками на бронированной голове. Поэтому налетчику O. biroi защитники муравьиных гнезд не помеха.

У них нет царицы, но зато все особи после выхода из куколки сначала занимаются фуражировкой и заботой о личинках, а затем, окрепнув и набрав необходимый запас питательных веществ, начинают откладывать диплоидные яйца. Из них развиваются личинки, о которых заботятся молодые взрослые из предыдущей когорты. Весь цикл строго синхронизирован: взрослая репродуктивная когорта-3 совмещена с окукливанием когорты-2 и выплодом личинок из яиц новой когорты-1. Интересно отметить, хотя это и не имеет отношения к сегодняшней истории, что O. biroi размножаются клонально: гаплоидные самцы у них появляются крайне редко и не играют существенной роли в жизненном цикле. После мейоза гаметы сливаются прямо в гонадах самки, она откладывает диплоидные яйца, из которых снова развиваются самки. Большинство особей при этом гетерозиготны.

Жизненный цикл колонии O. biroi. Витки спирали показывают цикл одной когорты. Белым треугольником отмечены совпадающие по времени стадии в трех последовательных когортах.

Рисунок из обсуждаемой статьи в Nature

Наблюдая за лабораторными колониями, ученые подметили, что шкурки куколок после линьки бывают иногда покрыты капельками какой-то жидкости. При более внимательном рассмотрении оказалось, что куколки выделяют эту жидкость своим задним концом.

Поздняя куколка O. biroi выделяет каплю жидкости на своем заднем конце.

Фото из обсуждаемой статьи в Nature

У ранних куколок она собирается в задней части видимой каплей, а когда по мере взросления у куколки формируется ректальная ямка, то круглая большая капля выходит наружу. Этой жидкости так много, что если ее так или иначе не удалять, то куколка в ней утонет. Что это за жидкость и что это вообще за неожиданное явление, которое до сих пор никто не наблюдал? На эти вопросы и попытались ответить заинтригованные ученые.

Они разделили задачу на две части. В первой, экспериментальной, части они исследовали, какова функция выделений куколки. Во второй, аналитической, части ученые выяснили ее состав и происхождение.

Наблюдения показали, что эта жидкость начинает видимым образом накапливаться за шесть дней до выхода взрослого муравья из куколки. В этот период муравьи снуют вокруг куколок, проводя около них значительное время. Более того, они приносят личинок и укладывают их прямо на куколок. Естественно было предположить, что взрослые муравьи и личинки питаются этой жидкостью. Так и оказалось: если тонким шприцем ввести краситель под шкурку куколки, то через сутки и у взрослых муравьев, и у личинок в кишке появляются соответственно окрашенные комочки. Если лишить личинок этой «кукольной» пищи, то они растут медленнее, а уровень их выживания заметно ниже.

Доля живых личинок в разных экспериментальных условиях через два-четыре дня после выхода из яиц. Желтый цвет — нет ни собственных куколок, ни других пищевых источников; серый цвет — есть пищевые источники в виде мертвых куколок; голубой цвет — присутствуют куколки своего вида. Звездочки показывают значимую статистическую разницу.

График из обсуждаемой статьи в Nature

По всей видимости, выделяемая жидкость оказывается существенной частью рациона ранних личинок. Если личинкам предложить на выбор куколок или какую-либо пищу из «взрослого» рациона — добытых мертвых личинок и куколок, — то они в подавляющем числе случаев предпочтут выделения своих куколок.

Если тонким шприцем ввести синий витальный краситель под оболочку куколки, то у лежащих на куколке личинок этот краситель вскоре становится виден в пищеварительном тракте.

Рисунок из обсуждаемой статьи в Nature

Получается, что куколки не лежат просто так в ожидании метаморфоза и вылупления имаго, а выкармливают подрастающих личинок. Они вносят, таким образом, свой вклад в выживание колонии. За это, как и каждому кормильцу, им приходится платить собственным здоровьем и безопасностью. Если взрослые муравьи в колонии не принесут личинок или сами не съедят капельки выделений куколок, то куколки или утонут (если речь идет о лабораторных популяциях), или на них разведутся паразитические бактерии и грибы (в природных условиях), которые убьют куколку, оставленную без надзора. Так что куколки вынуждены полагаться на добросовестность взрослых нянек. Их добросовестность подпитывается притягательными свойствами самой жидкости: ее запах и ее питательные качества очень привлекают взрослых муравьев. Запах в этом случае важен, так как муравьи этого вида слепые, глаза у них не развиваются.

Почему натуралисты — а среди них много любителей муравьев — никогда не наблюдали этого явления? Ученые предполагают, что в естественных условиях эта жидкость полностью потребляется взрослыми особями и личинками, так что куколки в муравейниках всегда сухие. Чтобы увидеть данное явление, понадобилась лабораторная популяция, где можно контролировать поведение и состояние отдельных особей. В действительности такую жидкость, как выяснили энтомологи, выделяют не только куколки O. biroi, но и куколки других видов муравьев из разных подсемейств. Поэтому, по всей вероятности, данное явление характерно для всех муравьев. А вот у пчел его нет.

Филогенетическое дерево подсемейств муравьев. Внизу показаны представители подсемейств, у которых куколки выделяют питательную жидкость для личинок. Размер кружочков соответствует числу видов в подсемействе.

Рисунок из обсуждаемой статьи в Nature

Что это за выделения? На этот вопрос удалось ответить, изучив их биохимический профиль. По своему составу выделения куколок оказались близки к так называемой линочной жидкости (moulting fluid, см. S. E. Reynolds, R. I. Samuels, 1996. Physiology and Biochemistry of Insect Moulting Fluid). Линочная жидкость насекомых — это особый коктейль из ферментов, растворяющих хитин и белки, в ней также присутствуют гормоны роста и ряд других компонентов. Она образуется, когда насекомое должно сбросить старую шкурку. После отделения старой шкурки линочная жидкость всасывается обратно клетками гиподермы — не выбрасывать же ценный ресурс. Но у муравьев линочная жидкость всасывается лишь в малой степени, и этот ценный ресурс идет не на собственные нужды особи, а на общественные — на выращивание молоди.

Вся система с выделениями куколок является адаптацией к эусоциальному образу жизни, при котором все особи существуют в тесной связи друг с другом. Мы видим цикл развития, где важна четкая синхронизация когорт: вылупление личинок из яиц увязано с накоплением питательной жидкости у куколок и переходом к репродуктивной фазе у взрослых особей. За счет этой синхронизации обеспечивается, как выяснилось, питание и рост ранних личинок. Муравьи взрослой когорты внедрены в эту четкую схему: они должны в нужный момент начать переносить личинок на куколок, иначе куколки погибнут. Поэтому выделяемая линочная жидкость специально обрела такой состав, чтобы привлекать взрослых особей — и вкусом, и запахом. Она, таким образом, обретает второе дыхание — индивидуальную функцию линьки сменяет на общественно-полезную функцию выкармливания общего потомства.

Источники:
1) Orli Snir, Hanan Alwaseem, Søren Heissel, Anurag Sharma, Stephany Valdés-Rodríguez, Thomas S. Carroll, Caroline S. Jiang, Jacopo Razzauti & Daniel J. C. Kronauer. The pupal moulting fluid has evolved social functions in ants // Nature. 2022. DOI: 10.1038/s41586-022-05480-9.
2) Daniel J. C. Kronauer, Naomi E. Pierce, Laurent Keller. Asexual reproduction in introduced and native populations of the ant Cerapachys biroi // Molecular Ecology. 2012. DOI: doi.org/10.1111/mec.12041.

Елена Наймарк, Elementy.