Растения приспосабливаются к новым опылителям всего за несколько поколений
Уже девять поколений отбора дали значимые результаты. Опыляемые шмелями растения стали выше и более пахучими, и шмели стали охотнее их посещать. А растения, опыляемые мухами, внешне почти не изменились и не стали более привлекательными для опыляющих их насекомых, но развили способность к размножению без опыления. Таким образом, адаптация к разным опылителям может происходить довольно быстро, а результатом может являться изменение системы размножения растений.
Рис. 1. Земляной шмель Bombus terrestris (слева) и муха-журчалка Episyrphus balteatus (справа). Фото: © Александр Просвиров
О важной роли животных-опылителей в эволюции писал еще Чарлз Дарвин, посвятивший антэкологическим исследованиям (антэкология — «цветочная экология», сейчас обычно под этим термином понимается экология опыления) несколько лет своей плодотворной жизни и написавший по их итогам два объемных труда — «Опыление у орхидных» (Fertilization of orchids) и «Действие перекрестного опыления и самоопыления в растительном мире» (The Effects of Cross- and Self-Fertilization in the Vegetable Kingdom). С тех пор адаптации цветков к разным группам опылителей стали хрестоматийными примерами коэволюции (совместной эволюции), а многие примеры дивергенции — расхождения признаков под действием отбора — также относятся к взаимоотношениям растений и насекомых (впрочем, не только насекомых: опылять могут и колибри, и летучие мыши, и некоторые другие животные).
Обычно думают, что эволюционные процессы идут неспешно и занимают много времени, но иногда такое расхождение признаков может происходить довольно быстро. Например, в эксперименте на синюхе клейкой Polemonium viscosum, произрастающей в горах Северной Америки, было показано, что новые признаки могут возникнуть уже за одно поколение. Синюхи, растущие на границе леса, опыляются разнообразными насекомыми (мухами, пчелами, шмелями) и имеют узкий венчик. Цветы, растущие в высокогорных тундрах, опыляются в основном шмелями, и их венчик широкий (чтобы производить больше привлекательного нектара). На экспериментальном участке растения с узкими венчиками опылялись предварительно пойманными шмелями. В результате цветки следующего поколения уже имели более широкие венчики, чем родительские растения (см. C. Galen, 1996. Rates of floral evolution: adaptation to bumblebee pollination in an alpine wildflower, Polemonium viscosum).
Однако эта и подобные ей работы проводились в природных популяциях, где действуют и другие факторы — поэтому остается лазейка для скептика: а в опылителях ли дело? Может, различия связаны с чем-то другим, например, особенностями почвы, климата или патогенами?
Чтобы устранить эту неоднозначность и выявить непосредственное влияние разных групп опылителей на эволюцию растений, ученые из Цюрихского университета провели эксперимент для изучения дивергенции репы Brassica rapa под воздействием разных опылителей — шмелей и мух-журчалок. Репа была выбрана как представитель растений-генералистов (см. generalist and specialist species), опыляемых в природе разными группами насекомых. Семена были взяты из одного источника, чтобы исключить возможные эффекты из-за разных сортов, но они не были чистой линией и имели достаточное генетическое разнообразие, чтобы от них можно было ожидать быстрого ответа на отбор.
В эксперименте растения разделили на три группы: одна опылялась только земляными шмелями Bombus terrestris, вторая — журчалками Episyrphus balteatus, иногда называемыми «мармеладными мухами» (рис. 1), а третью опыляли сами исследователи (это была контрольная группа, не подвергавшаяся отбору на эффективность опыления насекомыми). Эксперимент с каждым типом опыления повторяли три раза, всегда используя по 36 растений для каждого типа (то есть в каждом повторе эксперимента выращивалось по 108 растений). Растения росли в одинаковых условиях (идентичная почва, освещение, условия полива).
Эксперимент длился на протяжении одиннадцати поколений. Семена для каждого следующего поколения отбирались пропорционально продуктивности растений: если одна репа произвела в два раза больше семян, чем другая, то при посадке растений для следующего поколения от нее брали в два раза больше семян. При этом общее число растений в поколениях сохранялось за счет того, что неопыленные растения не давали семян.
Рис. 2. Графики изменения четырех признаков у растений, опылявшихся разными способами: шмелями (синяя штриховая линия), мухами-журчалками (зеленый пунктир), и искусственно (черная сплошная линия). а — высота растения, b — число семян на плод; с — выделение индола при цветении; d — выделение при цветении p-анисальдегида (анисового альдегида). Рисунок из обсуждаемой статьи в Nature Communications
Ученые измеряли большое количество признаков растений (высоту, число цветков, размеры отдельных частей цветка, а также количество отдельных пахучих веществ, выделяемых при цветении) каждое нечетное поколение, чтобы отследить не только конечный результат эксперимента, но и динамику изменений. Кроме того, через связь признаков с семенной продуктивностью растений оценивалась сила отбора, действующая на тот или иной признак.
Группы опыляемых разными способами растений из последнего, одиннадцатого поколения существенно различались. Причем больше, чем растения между собой внутри каждой группы (это подтвердилось двумя независимыми статистическими методами). Это говорит в пользу того, что полученные результаты возникли под действием именно отбора, а не генетического дрейфа (см. Genetic drift).
К концу опыта изменились репы как из «шмелиной», так и из «мушиной» группы. Причем изменения оказались разными, что как раз и говорит об адаптивной дивергенции растений под действием отбора, вызванного наличием разных опылителей.
Опыляемые шмелями репы стали выше (рис. 2, а), более пахучими (общее количество выделяемых ими пахучих веществ удвоилось), а отражающая ультрафиолет зона на лепестках увеличилась (хотя в целом окраска (спектр отражения) цветков осталась той же). Изменился и запах, то есть состав пахучих веществ (рис. 2, c, d). Интересно, что шесть из восьми поддержанных отбором признаков (как морфологических, так и химических) положительно коррелируют с количеством нектара, то есть могут служить «честными указателями» на качество цветка. Самое же главное — через 11 поколений отбора репы из шмелиной группы стали гораздо более привлекательны для шмелей, чем таковые из мушиной группы (рис. 3, а). Но что касается общего числа производимых семян — ничего не изменилось (причем на рис. 2, b видно, что в течение всего опыта происходили колебания вокруг одного и того же значения). Еще одно заметное изменение в шмелиной группе — значительно увеличилась доля растений-обманщиков, не производящих нектар. Их стало около трети, в то время как в первом поколении, с которого начинался опыт, таковых вообще не было (рис. 3, b)!
Рис. 3. а — предпочтения шмелей (слева) и мух-журчалок (справа) к репам из разных групп (BB — растения, опыляемые шмелями, HF — растения, опыляемые мухами-журчалками) после десяти поколений отбора (11-е поколение опыта): шмели предпочитают «шмелиные» растения, в то время как мухи не выказывают значимых предпочтений. b — изменение числа не производящих нектара растений в ходе трех вариантов эксперимента: опыления шмелями (светло-серый), мухами-журчалками (темно-серый) и искусственного опыления (черный); значимые различия между вариантами опыта наблюдается в 9 и 11 поколении. Рисунок из обсуждаемой статьи в Nature Communications
С репами в мушиной группе произошли совсем другие изменения. Во-первых, у них увеличилась семенная продуктивность (рис. 2, b). Это можно было бы объяснить повышением эффективности привлечения журчалок, но мармеладные мухи не выказывали никакого особого предпочтения к растениям ни из шмелиной, ни из мушиной группы (рис. 3, a), да и число посещений на один цветок не изменилось. Безнектарные растения появились и здесь, но в незначительном числе (так же, как и в контрольной группе). Каких-либо заметных изменений в общем облике растений не произошло, они стали только в 1,2 раза ниже. Зато у них возросла роль «вспомогательных репродуктивных технологий» — самосовместимости (способности опыляться собственной пыльцой) и апомиксиса (способности образовывать семена без опыления), что в 15 раз увеличило число плодов, производимых растениями, вообще не посещенными опылителями! С этим соотносятся и некоторые иные тренды изменений, замеченные в этой группе: уменьшение длины пестика и продукции трех пахучих веществ (впрочем, выделение еще одного вещества, бензонитрила (benzonitrile), увеличилось). Эти признаки соотносятся с так называемым «синдромом самоопыления», то есть свойственны самоопыляющимся растениям. Впрочем, другие признаки (количество нектара и размер цветка обычно меньше у тех растений, которые полагаются на себя, а не на насекомых) не изменились в этом направлении — авторы связывают это с тем, что мухи-журчалки все-таки играют роль в опылении и способствуют отбору на на сохранение этих признаков.
Таким образом, разные насекомые вызвали существенное расхождение признаков у растений. Причем, что важно, репа — это неспециализированное растение, приспособленное к посещению разными группами опылителей — как пчелами, так и мухами (и не только журчалками). И если в шмелиной группе приспособление шло именно в сторону лучшего опыления посещающими их насекомыми, то в мушиной отбор привел к развитию альтернативных способов размножения, при которых растение полагается лишь на себя, — по-видимому, мармеладные мухи оказались в целом малоэффективны в опылении цветков репы. Резкое возрастание числа растений-обманщиков, не производящих нектар, авторы тоже связывают с опылением шмелями, так как эти насекомые собирают пыльцу для выкармливания своего потомства и потому готовы посещать и такие цветки. Мухи-журчалки тоже питаются пыльцой, но нектар для них важнее — впрочем, авторы не утверждают этого строго и приводят лишь косвенные доводы в пользу этого предположения: мармеладные мухи могут различать разную концентрацию сахаров, но не количество пыльцы на искусственных цветках (J. P. Sutherland et al., 1999. The influence of floral character on the foraging behaviour of the hoverfly, Episyrphus balteatus)
Таким образом, изменение состава опылителей даже у растений, исходно «настроенных» на опыление разнообразными животными, может довольно быстро повлиять на облик и способ размножения. Причем, как показал этот эксперимент, не всегда эволюция пойдет по пути повышения эффективности опыления наиболее частым посетителем — если последний явно недостаточен для нормального размножения (как, видимо, произошло, с довольно маленькой журчалкой, лишенной заметного опушения, помогающего переносить пыльцу), отбор может привести к развитию других способов производства семян.
Источник: Daniel D. L. Gervasi, Florian P. Schiestl. Real-time divergent evolution in plants driven by pollinators // Nature Communications. 2017. DOI: 10.1038/ncomms14691.
Сергей Лысенков