У красных водорослей тоже есть свои животные-опылители

В море же, как считалось до сих пор, ничего похожего никогда не происходило, поскольку водоросли размножаются без помощи животных. Французские биологи обнаружили исключение из этого правила: как показали эксперименты, равноногий рачок Idotea balthica эффективно переносит неподвижные мужские гаметы красной водоросли Gracilaria gracilis с мужских особей на женские, что многократно повышает репродуктивный успех водорослей в спокойной воде без течений. Взаимоотношения между рачками-«опылителями» и водорослями взаимовыгодные, поскольку водоросли предоставляют рачкам укрытие и пищу (обрастателей, уничтожение которых рачками приносит водоросли дополнительную пользу). Открытие показало, что оплодотворение при помощи животных возникло независимо на суше и в море, причем в море это могло произойти еще до выхода растений сушу.

Рис. 1. Рачки-изоподы Idotea balthica переносят мужские гаметы (спермации) красной водоросли Gracilaria gracilis. A — рачок, сидящий на мужской гаплоидной особи (гаметофите) водоросли. B, C — спермации, выделяемые мужским гаметофитом. D–F — спермации, прилипшие к рачку (в основном к щетинкам грудных ног и к краям брюшных сегментов).

Изображение из обсуждаемой статьи в Science

Взрывная диверсификация покрытосеменных (цветковых) растений в меловом периоде была тесно связана с эволюцией насекомых — опылителей и фитофагов, которые в это время тоже претерпели бурный рост разнообразия. Этот коэволюционный процесс во многом определил облик современной наземной биоты с её бесчисленными цветами, бабочками, мухами, жуками и пчелами (см. ссылки в конце новости), не говоря о позвоночных, которые всем этим с удовольствием питаются.

Наибольшего успеха в налаживании взаимовыгодного сотрудничества с животными-опылителями добились покрытосеменные, однако другие наземные растения (различные голосеменные), по-видимому, пользовались услугами специализированных опылителей-насекомых задолго до начала расцвета цветковых: в юрском, триасовом и даже, быть может, в пермском периоде (A. Khramov et al., 2022. Possible long-proboscid insect pollinators from the Early Permian of Russia). Мелкие членистоногие помогают распространяться и гаметам древнейших наземных растений — мохообразных (N. Cronberg et al., 2006. Microarthropods Mediate Sperm Transfer in Mosses).

Принято считать, что в море ничего подобного нет и не было. Правда, недавно было показано, что донные беспозвоночные участвуют в опылении морской травы Thalassia testudinum (B. I. van Tussenbroek et al., 2016. Experimental evidence of pollination in marine flowers by invertebrate fauna), но это все-таки цветковое растение, предки которого вторично перешли к жизни в море.

Что касается исконно морских обитателей — водорослей, то у них, как считалось до сих пор, оплодотворение обеспечивается подвижными гаметами и (или) морскими течениями без участия животных. При этом некоторым водорослям животные могли бы сильно помочь с размножением, по крайней мере в теории. Особенно это актуально для красных водорослей, у которых мужские гаметы (спермации) лишены жгутиков, а значит, не способны к самостоятельному передвижению (совсем как пыльца у семенных растений) и к тому же живут недолго. Кроме того, у 75% видов красных водорослей двудомные гаметофиты, то есть спермации и яйцеклетки производятся разными особями. При этом яйцеклетки не высвобождаются в воду, а остаются на материнском гаметофите и ждут, пока к ним приплывет спермаций.

Исследование французских биологов, результаты которого опубликованы в журнале Science, показало, что некоторые красные водоросли всё-таки пользуются услугами животных — «опылителей» (опылителей приходится брать в кавычки, потому что речь идет о переносе гамет, а не пыльцы; пыльцевое зерно семенных растений соответствует целому гаплоидному организму — гаметофиту водоросли).

Объектами исследования были красная водоросль Gracilaria gracilis и равноногий рачок Idotea balthica, которого часто находят сидящим на веточках (правильно говорить на талломе) грацилярии (рис. 1, А).

Жизненный цикл грацилярии показан на рис. 2. По водорослевым меркам он простой. Диплоидная особь — тетраспорофит — производит путем мейоза гаплоидные тетраспоры, из которых вырастают мужские и женские гаплоидные водоросли — гаметофиты. Внешне все они — гаметофиты обоих полов и тетраспорофиты — выглядят одинаково. Мужской гаметофит производит спермации, покрытые липкой слизистой оболочкой (рис. 1, B, C). Они могут пуститься в свободное плавание по воле течений, а могут прилипнуть к кому-нибудь, например, к рачку идотее. Если спермацию повезет добраться до женского гаметофита, производящего яйцеклетки, и прилипнуть к трихогине (части женского полового органа, аналогичной рыльцу пестика у цветковых), то происходит оплодотворение, после чего на женском гаметофите образуется хорошо заметная репродуктивная структура диаметром около миллиметра — цистокарп (рис. 2, справа вверху). По количеству цистокарпов, образовавшихся на женском гаметофите, можно судить об успешности оплодотворения. Внутри цистокарпа зигота многократно делится, производя в итоге тысячи диплоидных карпоспор. Каждая из них может дать начало новому тетраспорофиту. Как видно из описания, узкое место в жизненном цикле водоросли — это доставка не умеющего самостоятельно передвигаться спермация к женскому гаметофиту.

Рис. 2. Схема жизненного цикла красной водоросли Gracilaria.

Рисунок из статьи F. Bast, 2014. An Illustrated Review on Cultivation and Life History of Agronomically Important Seaplants

Чтобы выяснить, способна ли идотея эффективно переносить спермации, тем самым помогая грацилярии размножаться, авторы для начала изучили рачков, снятых с мужских гаметофитов, на предмет наличия прилипших спермациев. Оказалось, что рачки, особенно щетинки их грудных ножек, прямо-таки облеплены спермациями (рис. 1, D, E).

Затем были поставлены два эксперимента, каждый — в пяти повторностях (рис. 3). В первом случае в аквариум с морской водой помещали мужские и женские гаметофиты (их выращивали в изоляции, чтобы женские особи были «девственным») и либо добавляли 20 рачков Idotea balthica, промытых фильтрованной морской водой, либо нет (рис. 3, A, B). Расстояние между мужскими и женскими гаметофитами составляло 15 см, что примерно соответствует типичному расстоянию, на котором у этих водорослей происходит оплодотворение в природе. Спустя час женские гаметофиты пересаживали в отдельные аквариумы и ждали три недели, а потом подсчитывали цистокарпы. Мерой успешности оплодотворения служило среднее число цистокарпов на сантиметр таллома. Присутствие рачков повысило успешность оплодотворения в 20 раз (рис. 3, C).

Рис. 3. Эксперименты для выявления роли рачков I. balthica в оплодотворении водорослей G. gracilis. В первом эксперименте (A, B) мужские и женские гаметофиты в течение часа находились в аквариуме либо c рачками, либо без. Во втором эксперименте (D, E) женские гаметофиты находились либо вместе с рачками, которые до этого сидели на мужских гаметофитах, либо без рачков. Результаты показаны на графиках внизу, по вертикальной оси — среднее число цистокарпов на сантиметр таллома женского гаметофита спустя три недели (мера успешности оплодотворения).

Рисунок из обсуждаемой статьи в Science

Во втором эксперименте женские гаметофиты находились в течение часа в аквариуме либо вместе с рачками, которые до этого сидели на мужских гаметофитах, либо в одиночестве (рис. 3, D, E). Во втором случае имитировалась процедура пересаживания в аквариум рачков, только без самих рачков (чтобы проконтролировать возможность случайного заноса спермациев на инструментах для пересаживания). В присутствии рачков на женских гаметофитах образовалось в среднем 0,11 цистокарпов на сантиметр, без рачков — всего-навсего два цистокарпа в одной из пяти повторностей, что в среднем дает 0,002 цистокарпа на сантиметр (рис. 3, F).

Таким образом, исследование показало, что рачки I. balthica резко повышают эффективность оплодотворения у G. gracilis, по крайней мере в спокойной воде без течений (такие условия характерны, например, для литоральных луж, где часто растет грацилярия, во время отлива: рачков много, а течений нет).

Авторы подчеркивают, что взаимоотношения грацилярии с идотеями вполне можно назвать мутуалистическими (взаимовыгодными). Хотя идотеи не едят грацилярию, они любят проводить на ней время как минимум по двум причинам. Во-первых, ветвистая водоросль предоставляет рачкам хорошую защиту от хищников. Во-вторых, идотеи активно объедают обрастателей — мелкую живность, селящуюся на талломах грацилярии и мешающую ей расти. Например, диатомей, многочисленные раковинки которых авторы обнаружили и на талломах, и в экскрементах рачков.

Дальнейшие исследования покажут, насколько распространено «морское опыление» (оплодотворение при посредничестве животных) у других водорослей. Сложнее будет выяснить, как давно появились такие взаимоотношения между водорослями и морскими животными. В принципе это могло произойти очень давно. Скажем, красные водоросли с их неподвижными спермациями появились, по современным оценкам, от 800 до 1000 млн лет назад (тонский период неопротерозойской эры), а диверсификация животных началась примерно 650 млн лет назад (криогеновый период). Поэтому не исключено, что «морское опыление» появилось задолго до появления первых наземных растений (мохообразных) в ордовикском периоде около 470 млн лет назад.

Источник: E. Lavaut, M.-L. Guillemin, S. Colin, A. Faure, J. Coudret, C. Destombe, M. Valero. Pollinators of the sea: A discovery of animal-mediated fertilization in seaweed // Science. 2022. DOI: 10.1126/science.abo666.

Александр Марков, Elementy.