Отсутствие санкций со стороны фикуса превратило фиговых ос из партнеров в нахлебников
Как правило, фикусы «наказывают» агаонид, явившихся без пыльцы: соцветия с потомством таких самок чаще отмирают раньше срока, губя и всех находящихся внутри личинок. Однако мелкоплодный фикус F. microcarpa в популяции, растущей на юго-западе Китая, не подвергает «отлынивающих» агаонид никаким санкциям. Возможно, именно с этим связано появление в этом регионе нового вида агаонид, в своем эволюционном развитии перешедшего от мутуализма к паразитизму.
Рис. 1. Самка агаониды-обманщицы Eupristina sp., откладывающая яйца в цветки сикония фикуса мелкоплодного (F. microcarpa).
Фото из обсуждаемой статьи в PNAS
Мутуализм (взаимовыгодное сотрудничество) широко распространен в природе и нередко жизненно важен для поддержания целых экосистем: например, все таежные деревья получают необходимый им фосфор благодаря деятельности микоризных грибов, опыление многих цветковых невозможно без помощи насекомых, бактериальная кишечная микрофлора требуется подавляющему большинству животных и т. д.
Несмотря на взаимную выгоду от таких отношений, особям вида-мутуалиста приходится нести и определенные «убытки». Вне зависимости от того, в какой форме они выполняют свою часть «договора», — будь то передача синтезируемых веществ или физическая деятельность (как, например, у насекомых-опылителей), — им приходится на это тратить временя и энергию. В этой ситуации преимущество получает тот, кто перестает выполнять свою часть мутуалистического «договора». А значит, в популяции честных тружеников могут появиться особи с эгоистичным поведением, которые пользуются всеми предоставляемыми видом-партнером благами, но сами ничего не отдают взамен. Чтобы этого не случалось, сотрудничающие виды должны иметь какую-то защиту от недобросовестного поведения партнеров.
И действительно, во многих случаях более крупный вид-хозяин способен эффективно контролировать взаимоотношения с симбионтами, выборочно поставляя больше ресурса тем особям, которые отвечают добром взамен. Например, некоторые бобовые направляют больше питательных веществ тем корневым клубенькам, в которых азотфиксирующие бактерии Rhizobium честно выполняют свою работу, и ограничивают поставки ресурсов «отлынивающим» бактериям (E. T. Kiers et al., 2003. Host sanctions and the legume–rhizobium mutualism). А растения с микоризой транспортируют больше углерода тем симбиотическим грибам, которые передают виду-хозяину больше фосфора (B. Ji, J. D. Bever, 2016. Plant preferential allocation and fungal reward decline with soil phosphorus: implications for mycorrhizal mutualism).
Тем не менее в ряде случаев мутуалистические отношения действительно перерождаются в паразитизм. Наглядный пример такой ситуации — агаониды, или фиговые осы (семейство Agaonidae). Агаониды являются облигатными опылителями растений рода Ficus, но в их многочисленном семействе зарегистрированы единичные случаи видов-«обманщиков», которые увиливают от опыления.
Агаониды относятся к наездникам, но, в отличие от своих собратьев, для развития личинок не требуют никаких «кровавых» жертв. Распространены они в тропических и субтропических поясах, а в своем жизненном цикле тесно связаны с растениями рода Ficus (эти взаимоотношения подробно описаны в новости Паразиты фиговых опылителей не дают им паразитировать на фигах, «Элементы» 24.04.2008).
Развитие личинок агаонид в обязательном порядке происходит внутри соцветий фикусов — сикониев. Эти соцветия весьма необычны по своему строению: они закрытые (с очень небольшим отверстием), полые внутри и внешне напоминают плоды (рис. 2). Через отверстие самка агаониды проползает в сиконий и откладывает яйца в семяпочки женских цветков, заодно опыляя их принесенной пыльцой. В некоторых цветках, посещенных агаонидой, личинки не развиваются — из таких цветков впоследствии образуются плоды и семена. У других цветков на месте завязей формируются галлы, внутри которых развиваются личинки; в этом случае цветки не дают семян.
Рис. 2. Жизненный цикл агаонид.
Рисунок с сайта britannica.com
Молодые половозрелые самцы и самки агаонид выходят в полость сикония и спариваются друг с другом. К этому времени в сиконии созревают мужские цветки, и пыльца либо пассивно попадает на тельца агаонид, либо (при активном опылении) самки собирают ее в специальные пыльцевые карманы. Через прогрызенные ходы агаониды выбираются наружу и разлетаются в поисках других деревьев с соцветиями на нужной стадии развития. Как правило, в каждом конкретном местообитании один вид фикусов опыляется только одним или двумя видами агаонид.
Виды агаонид с активным опылением характеризуются особыми морфологическими и поведенческими адаптациями: самки собирают пыльцу специальными щеточками на передних лапках и хранят ее в пыльцевых карманах на груди. При откладывании яйца в женский цветок самка достает из пыльцевых карманов небольшое количество пыльцевых зерен, помещая их на рыльце пестика. Такое активное опыление оказывается более эффективным, чем пассивное, поэтому виды фикусов с активным опылением производят в 10 раз меньше пыльцы, чем виды с пассивным опылением. Для агаонид же нагрузка при активном опылении оказывается выше, поскольку они тратят свое время и силы на сбор и раскладывание пыльцевых зерен.
В экспериментах можно легко манипулировать опылительной способностью агаонид — достаточно удалить из сикония мужские цветки, и выращенные в нем самки вылетят на свет с «пустыми руками». Так было показано, что фикусы, как правило, «наказывают» агаонид, если те — даже вынужденно — не приносят пыльцу (см., например, K. C. Jandér et al., 2010. Host sanctions and pollinator cheating in the fig tree–fig wasp mutualism). Репродуктивный успех таких самок оказывается снижен — отчасти из-за повышенной смертности личинок в сикониях, отчасти из-за отмирания незрелых сикониев с отложенными кладками. Точный механизм «наказания» пока неизвестен — возможно, растение выборочно распределяет ресурсы в пользу тех сикониев, которых заселили принесшие пыльцу агаониды.
Тем не менее в весьма многочисленном семействе агаонид были найдены и виды-«обманщики». Так, в Африке агаонида Ceratosolen galili не проявляет специфического опылительного поведения, а у агаониды Eupristina sp., паразитирующей в китайской провинции Юньнань на Ficus altissima, даже редуцированы пыльцевые карманы и отсутствуют щеточки на ножках (P. Yan-Qiong et al., 2008. Co-occurrence of two Eupristina species on Ficus altissima in Xishuangbanna, SW China). В том же районе, но уже на фикусах F. microcarpa, китайскими исследователями был недавно обнаружен и третий вид агаонид, когда-то в своем эволюционном развитии перешедший от мутуализма к паразитизму.
Фикус мелкоплодный (F. microcarpa) — распространенное декоративное растение: обычно его выращивают как бонсай, однако в естественных природных популяциях он вырастает весьма крупным деревом. Как правило, каждый его сиконий опыляет всего одна самка агаониды, реже — две или три. В исследуемом регионе его мутуалистическим партнером является Eupristina verticillata, несущая все характерные для активного опылителя морфологические структуры. Совместно с ней встречается и другой вид, также относящийся к роду Eupristina (но не имеющий пока собственного видового имени, поэтому далее мы будем называть его Eupristina sp.), у которого нет щеточек на ножках, хотя сохранились пыльцевые карманы. Оба вида близки по размерам тела и не отличаются по числу яиц в кладке (в среднем, около 90 яиц).
Рис. 3. Морфологические различия агаонид-обманщиц Eupristina sp. и активных опылителей E. verticillata. Стрелками показаны специфические структуры, необходимые для активного опыления: щеточки на передних ножках (белые стрелки) и пыльцевые карманы (черные стрелки). B и C — грудь агаониды E. verticillata (голова удалена), C — передняя ножка E. verticillate, D — грудь агаониды Eupristina sp., E — передняя ножка Eupristina sp.
Рисунок из обсуждаемой статьи в PNAS
Сначала ученые исследовали поведение особей E. verticillata и Eupristina sp. На деревья с соцветиями в нужной фазе развития помещали молодых самок исследуемых видов. После того, как агаонида залезала в сиконий, его срывали, разрезали и под микроскопом наблюдали за поведением самки. Так выяснилось, что самки Eupristina sp. не раскладывают пыльцевые зерна, в отличие от самок E. verticillate, — то есть они не проявляют характерного для активных опылителей поведения.
Но настигают ли их какие-либо последствия за свой отказ участвовать в опылении? Чтобы это выяснить, ученые сравнили репродуктивный успех представителей разных видов. В экспериментах участвовали 1) самки E. verticillata, несущие пыльцу; 2) самки E. verticillata без пыльцы — для этого предварительно в сикониях удаляли мужские цветки; 3) самки Eupristina sp. На один сиконий высаживали одну агаониду (моделируя непрямую конкуренцию видов) или сразу двух агаонид — самку E. verticillata с пыльцой и самку Eupristina sp. (моделируя прямую конкуренцию видов). После того как самка залезала в сиконий, на него надевали специальный пакет, чтобы народившийся выводок впоследствии не разлетался во все стороны. Так удалось подсчитать число потомков каждой самки. Кроме того, в каждом заселенном сиконии были подсчитаны: число семян, число личинок, погибших на ранних стадиях развития, и число неразвившихся женских цветков. Всего в экспериментах участвовало 163 самки E. verticillata и 60 самок Eupristina sp.
Выяснилось, что фикусы, которые имели дело только с Eupristina sp., практически не давали семян — в лучшем случае, в соплодии находили лишь два семечка — в то время как у растений, находившихся в тандеме с E. verticillata, в одном сиконии формировалось от 48 до 84 семян. Найденные различия достоверны и демонстрируют, что Eupristina sp., действительно, самая настоящая агаонида-обманщица.
Рис. 4. Репродуктивный успех агаонид-опылителей (самок E. verticillata с пыльцой, белые столбики) и агаонид-обманщиц (Eupristina sp., серые столбики). По вертикали отложено количество потомков агаонид. В каждой моделируемой ситуации данные, полученные для трех «урожаев» сикониев, подсчитаны отдельно. A — моделирование непрямой конкуренции видов: каждый сиконий заселен только одной самкой агаониды. B — моделирование прямой конкуренции: каждый сиконий заселен и самкой E. verticillata, и самкой Eupristina sp. В полученном смешанном потомстве подсчитывали только самок разных видов, поскольку, в отличие от самцов, они хорошо различимы по морфологическим признакам. В обоих случаях агаониды-обманщицы не уступают агаонидам-опылителям в репродуктивном успехе, а порой и превосходят их. Звездочки обозначают статистическую значимость: две соответствуют P < 0,01, три — P < 0,001, ns — нет значимых различий.
Рисунок из обсуждаемой статьи в PNAS
Самое неожиданное, с чем столкнулись ученые, — фикус F. microcarpa в исследованном регионе никак не «наказывает» агаонид, прилетевших без пыльцы. Частота абортирования сикониев на ранних стадиях развития не отличалась во всех экспериментальных группах. Агаониды-обманщицы успешнее откладывали яйца в цветки растения и по количеству потомков не уступали, а порой и значимо превосходили E. verticillata (рис. 4 и 5). Это подтверждено в экспериментах и с прямой, и с непрямой конкуренцией.
Рис. 5. Репродуктивный успех (количество потомков) агаонид E. verticillata с пыльцой (белые столбики) и без нее (заштрихованные столбики) в четырех «урожаях» сикониев. Звездочка обозначает P < 0,05, ns — нет значимых различий.
Рисунок из обсуждаемой статьи в PNAS
Эти данные существенно отличаются от результатов, полученных в 15 предыдущих исследованиях фикусов и агаонид с активным опылением (в которых, в том числе, участвовали и F. microcarpa из других популяций), где растения были весьма нетерпимы к «лодырям».
Проведенный исследователями молекулярно-филогенетический анализ показал, что агаониды-опылители E. verticillata и обманщицы Eupristina sp. относятся к разным, но при этом весьма близким видам. При этом они не родственны другому виду-обманщику, паразитирующему в том же регионе на Ficus altissima. Таким образом, переход от мутуализма к паразитизму в группе агаонид Eupristina происходил несколько раз.
По всей видимости, именно отсутствие санкций со стороны вида-хозяина и делает возможным успешное существование агаонид-паразитов. На настоящий момент это первый описанный случай, когда отказ от опыления фикуса проходит для агаонид безнаказанно. С этой точки зрения весьма интересно узнать, как обстоят дела в популяциях, где обитают другие два вида агаонид-обманщиц, паразитирующих на фикусах F. altissima и F. sycomorus. Возможно, и эти агаониды не получают должного возмездия за свое поведение и именно поэтому успешно живут и размножаются. Так это или нет — покажут дальнейшие исследования.
Источник: Ting Zhang, K. Charlotte Jandér, Jian-Feng Huang, Bo Wang, Jiang-Bo Zhao, Bai-Ge Miao, Yan-Qiong Peng, and Edward Allen Herre. The evolution of parasitism from mutualism in wasps pollinating the fig, Ficus microcarpa, in Yunnan Province, China // PNAS. 2021. DOI: 10.1073/pnas.2021148118.
Анастасия Вабищевич, Elementy.