Фиджийские муравьи сами выращивают для себя жилища
Рис. 1. Ветка дерева из рода Macaranga, несущая 28 эпифитных растений Squamellaria (отмечены цветными треугольниками). Все эпифиты служат гнездами для одной полидомной (многогнездовой) и моногинной (имеющей только одну царицу) колонии муравьев Philidris nagasau. Остров Тавеуни (Фиджи). Фото из обсуждаемой статьи в Nature Plants
Муравьи этого вида не строят себе гнезд и всегда живут в особых структурах - домациях, образуемых шестью видами Squamellaria. Эти шесть видов, в свою очередь, растут только под присмотром муравьев P. nagasau. Как выяснилось, муравьи целенаправленно сажают семена своих будущих жилищ в трещины коры деревьев и ухаживают за молодыми растениями, снабжая их дефицитным азотом. Судя по показаниям "молекулярных часов", адаптации к столь тесному сотрудничеству развились у муравьев и растений одновременно - около трех миллионов лет назад.
Как известно, сельское хозяйство было изобретено задолго до человека. Многие живые существа теми или иными способами помогают развиваться полезным для них (в том числе съедобным) организмам. Взаимоотношения между симбионтами в итоге могут стать весьма сложными, эффективными и специфичными (см. ссылки в конце новости). Помимо всем известных муравьев-листорезов и термитов-грибоводов, полноправными членами фермерского клуба являются жуки-короеды, устраивающие грибные плантации в своих ходах (см.: Симбиотические бактерии помогают жукам выращивать съедобные грибы, "Элементы", 09.10.2008), крабы, культивирующие съедобных бактерий на своих конечностях (A. R. Thurber et al., 2011. Dancing for Food in the Deep Sea: Bacterial Farming by a New Species of Yeti Crab), ленивцы, использующие бабочек для удобрения собственного меха, превращенного в водорослевую плантацию (J. N. Pauli et al., 2014. A syndrome of mutualism reinforces the lifestyle of a sloth), социальные амёбы, помогающие питательным бактериям расселяться вместе со спорами самих амёб (D. A. Brock et al., 2011. Primitive agriculture in a social amoeba), и даже грибы (Грибы-агрономы: как грибы выращивают для себя урожай, "Элементы", 08.11.2013).
Муравьи, по-видимому, занимают второе место после людей по разнообразию и изощренности сельскохозяйственных практик. Широко известны способности муравьев к грибоводству и разведению тлей, но этим дело не ограничивается. Для многих видов муравьев, особенно в тропиках, характерны разнообразные симбиозы с растениями. Нередко муравьи защищают растение от фитофагов, патогенных бактерий (см.: Ants protect acacia plants against pathogens) и конкурентов (Амазонские муравьи любят всерьез, "Элементы", 23.09.2005), снабжают растение соединениями азота, иногда также помогая с опылением и распространениям семян, а взамен получают сладкую подкормку и (или) комфортное жилье (см.: Мирмекофиты). Впрочем, в таких симбиозах обычно нет массового культивирования растений муравьями, нет систематических посадок и тщательно возделываемых плантаций.
Для некоторых тропических муравьев, живущих на деревьях, характерны мутуалистические (взаимовыгодные) отношения с эпифитными растениями. Эпифиты остро нуждаются в азоте, которым их обеспечивают муравьи. Некоторые эпифиты растут на картонных гнездах древесных муравьев, формируя так называемые "муравьиные сады" (рис. 2; D. W. Davidson, 1988. Ecological Studies of Neotropical Ant Gardens). Муравьи питаются сладкими выделениями или частями плодов эпифитов, а семена вставляют в стенки гнезда, представляющие собой отличный питательный субстрат.
Рис. 2. "Муравьиный сад": эпифиты нескольких видов разрослись на картонном гнезде древесных муравьев рода Azteca в Белизе. Фото © Alex Wild
Другие эпифиты формируют особые листья в форме мешков (K. K. Treseder et al., 1995. Absorption of ant-provided carbon dioxide and nitrogen by a tropical epiphyte) или более сложно устроенные "домации" - полые разрастания с системой внутренних ходов и удобными входными отверстиями, используемые муравьями в качестве жилищ. Мусор и отходы, производимые муравьями, являются ценным источником азота для этих растений. Статья немецких ботаников, опубликованная 21 ноября в журнале Nature Plants, посвящена именно таким эпифитам - "муравьиным домам". Исследование, проведенное авторами на островах Фиджи, показало, как далеко может зайти коэволюция муравьев и эпифитных растений.
На многих деревьях в фиджийских лесах встречаются мирмекофильные эпифитные растения рода Squamellaria, которые образуют вместительные домации для муравьев (рис. 3). Как выяснилось, у разных видов сквамеллярий сложились очень разные взаимоотношения с муравьями.
Рис. 3. Squamellaria jebbiana (один из фиджийских видов-генералистов): домаций в разрезе и общий вид молодого растения. Длины масштабных линий: 6 см и 2,5 см соответственно. Фото из статьи G. Chomicki, S. S. Renner, 2016. Evolutionary Relationships and Biogeography of the Ant-Epiphytic Genus Squamellaria (Rubiaceae: Psychotrieae) and Their Taxonomic Implications
С одной стороны, есть виды-генералисты (S. jebbiana, S. tenuiflora и S. wilkinsonii), связь которых с симбионтами носит факультативный (необязательный) и неспецифический характер. В домациях этих растений встречается 14 видов муравьев, которые тоже являются генералистами: они не делают различий между тремя видами эпифитов и могут жить не только в домациях, но и в собственных картонных гнездах. Кроме того, муравьями населены не все растения этих трех видов, а только 70-80%. Это значит, что присутствие муравьев в домации не является абсолютно необходимым для выживания растения. По-видимому, все 14 видов муравьев-генералистов имеют монодомные колонии, то есть самка и всё ее потомство живут в одном гнезде (будь то домаций или самодельное гнездо из картона).
Такие неспецифические и необязательные взаимоотношения с муравьями, по-видимому, являются общим правилом для эпифитов, образующих домации, не только на Фиджи, но и в других районах. Однако авторы обнаружили и нечто неожиданное. Оказалось, что шесть близкородственных видов фиджийских сквамеллярий (S. grayi, S. huxleyana, S. imberbis, S. major, S. thekii, S. wilsonii) находятся в строго облигатных (обязательных) мутуалистических отношениях с одним-единственным видом муравьев, Philidris nagasau. Ни растения без муравья, ни муравей без растений, по-видимому, существовать не могут. P. nagasau живет только в домациях этих шести видов сквамеллярий и не строит картонных гнезд. Все без исключения домации населены муравьями P. nagasau - и никакими другими. В отличие от муравьев-генералистов, P. nagasau образует полидомные колонии: потомство одной самки населяет множество (до 25 и более) домациев, соединенных сетью муравьиных дорог (рис. 1). Пять из шести видов сквамеллярий обеспечивает муравьев, помимо жилища, еще и сладкими выделениями.
Столь тесная связь между муравьями и эпифитами, по-видимому, предполагает, что муравьи должны как-то контролировать расселение и рост растений, в которых живут. Иными словами, в данном случае логично предположить наличие высокоразвитого "сельского хозяйства". Чтобы проверить это, авторы решили для начала выяснить, участвуют ли муравьи в распространении семян. Косвенно на это указывает то обстоятельство, что сквамеллярии-генералисты распределяются по деревьям более или менее случайно, тогда как сквамеллярии-специалисты, связанные с P. nagasau, растут тесными группами.
Наблюдения показали, что рабочие муравьи P. nagasau выковыривают семена сквамеллярий из еще не совсем созревших плодов (до того, как плоды станут привлекательными для птиц) и целенаправленно запихивают их в трещины коры, а затем систематически посещают места посадок. Авторы предлагали муравьям на выбор семена разных сквамеллярий и убедились, что те берут исключительно семена "своих" шести видов и игнорируют остальные. По-видимому, они отличают их по запаху.
Затем были проведены эксперименты для оценки вклада муравьев и птиц в поедание плодов и распространение семян. Для этого доступ к растениям-эпифитам преграждался либо только для птиц, либо для птиц и муравьев одновременно. Выяснилось, что плодами сквамеллярий-генералистов интересуются в основном птицы (соответственно, они и распространяют их семена), а с плодами шести видов-специалистов работают только муравьи P. nagasau.
Таким образом, муравьи полностью контролируют распространение семян "своих" растений и их посадку. Это - первый из двух компонентов полноценного сельского хозяйства. Вторым считается уход за посевами, то есть поведение, способствующее лучшему росту посаженных растений.
Авторы обнаружили, что как только у молодого растения в будущем домации образуется первая полость (это происходит при высоте ростка около 2 см), туда начинают систематически заходить рабочие муравьи. Они приходят из "главного" домация, где живет царица, группами по 3-10 особей, и старательно лазают туда-сюда через первое входное отверстие своего будущего дома. Вероятнее всего, они там испражняются, снабжая росток азотом.
Чтобы доказать, что растения действительно получают азот от муравьев, был проведен эксперимент с изотопной меткой. Муравьев кормили сахарным сиропом с добавлением глицина, содержащего тяжелый изотоп азота 15N. Это привело к 300-кратному росту содержания 15N в молодых ростках сквамеллярий, еще не пригодных для использования в качестве жилья, но уже активно посещаемых муравьями.
Таким образом, муравьи не только целенаправленно сажают свои будущие жилища, но и активно удобряют посевы. Это первый описанный случай высокоразвитого сельскохозяйственного симбиоза муравьев с растениями, сопоставимого по уровню сложности с грибоводческими практиками муравьев-листорезов.
Авторы изучили также распределение сквамеллярий-специалистов и их родственников-генералистов по разным видам деревьев. Эта работа проводилась в районе симпатрического (совместного) произрастания S. imberbis (специалист, в котором живет P. nagasau) и S. wilkinsonii (генералист, в котором живет несколько видов муравьев). Оказалось, что из 35 видов деревьев, растущих в этом районе, вид-генералист встречается на 24, а вид-специалист - только на 12. По-видимому, это отражает предпочтения муравьев P. nagasau, которые сами выбирают, где выращивать себе жилища. Чаще всего S. imberbis встречается на четырех видах деревьев, ни на одном из которых не растет S. wilkinsonii. Эти четыре дерева очень привлекательны для муравьев: три из них имеют экстрафлоральные нектарники и производят нектар, близкий по составу к сладким выделениям сквамеллярий-специалистов, а четвертый дает вкусные плоды и имеет мягкую сердцевину, в которой рабочие P. nagasau любят копаться.
Шесть видов-специалистов отличаются от других сквамеллярий наличием у молодых растений особой корневой "ножки" (рис. 4). Это, судя по всему, не что иное, как адаптация к прорастанию в глубоких трещинах коры. При помощи этой ножки росток высовывается из трещины, в которую муравей засунул семечко, и только после этого начинает формировать утолщение - будущий домаций.
Рис. 4. Адаптация сквамеллярий-специалистов к развитию в трещинах коры - корневая ножка (Hypocotyl foot), при помощи которой росток высовывается из трещины, прежде чем приступить к формированию домация. Слева вверху - ростки, торчащие из-под коры; внизу - кусок коры удален (Bark removed) и видны "ножки"; справа вверху - сравнение молодых растений с ножкой (вид-специалист) и без ножки (вид-генералист). Изображение из обсуждаемой статьи в Nature Plants
Молекулярно-филогенетический анализ показал, что исходно у сквамеллярий не было ножки, а появилась она у общего предка шести видов-специалистов примерно три миллиона лет назад (рис. 5). Что касается муравьев рода Philidris, то они исходно умели строить картонные гнезда. Эта способность была утрачена общим предком современных популяций P. nagasau, который жил тоже около трех миллионов лет назад. Таким образом, эволюция муравьев и растений протекала согласованно. Утрата муравьями способности строить картонные гнезда знаменует формирование жесткой зависимости от симбионтов-сквамеллярий. К этому моменту муравьи должны были научиться сажать нужные им растения и ухаживать за всходами. Логично предположить, что примерно в это же время одомашненные сквамеллярии должны были адаптироваться к тому, что их семена больше не распространяются птицами и не падают куда попало, а аккуратно засовываются под кору.
Рис. 5. Филогенетическое дерево сквамеллярий (слева) и муравьев Philidris (справа), свидетельствующее о согласованной эволюции. На левом дереве желтым цветом выделены виды-специалисты, имеющие корневую ножку (Hypocotyl foot present). На правом дереве таким же цветом выделены эволюционные линии, не строящие картонных гнезд. Серая панель возле левого дерева показывает, какие виды муравьев встречаются в домациях разных видов сквамеллярий. Изображение из обсуждаемой статьи в Nature Plants
Авторы допускают, что в ходе дальнейшего изучения тропических муравьев могут быть найдены и другие примеры высокоразвитых сельскохозяйственных симбиозов. Будем надеяться, что дальнейшие исследования прольют свет и на те вопросы, которые в обсуждаемой статье оставлены без ответа. Например, интересно было бы узнать, каким образом сквамеллярии, одомашненные муравьями 3 миллиона лет назад, ухитрились после этого разделиться на шесть видов, в то время как муравьи, их выращивающие, этого не сделали.
Источник: Guillaume Chomicki and Susanne S. Renner. Obligate plant farming by a specialized ant // Nature Plants. Published 21 November 2016. DOI: 10.1038/nplants.2016.181.