Инвазия моллюска дрейссены приводит к повышению содержания ртути в озерной рыбе

Хотя на глобальном масштабе концентрация ртути в атмосфере снижается, этот тяжелый металл по-прежнему может угрожать здоровью человека и состоянию экосистем. Авторы новой статьи в журнале Science of the Total Environment выяснили, что в озерах, заселенных инвазивным моллюском дрейссеной (Dreissena polymorpha), уровень ртути в тканях рыб заметно выше. Это показано на примере двух промыслово-значимых видов, — желтого окуня (Perca flavescens) и светлоперого судака (Sander vitreus). У взрослых особей этих видов из озер с дрейссеной концентрация ртути в среднем на 72% и 157%, выше, чем у рыб из озер без нее. Авторы связывают это с ускорением перехода ртути в опасную органическую форму из-за благоприятных условий для анаэробных бактерий, а также перестройкой пищевых цепей озера. В том числе — переключением рыбы на питание в прибрежных водах.

Рис. 1. Герои обсуждаемой статьи (слева направо): речная дрейссена (Dreissena polymorpha), желтый окунь (Perca flavescens) и светлоперый судак (Sander vitreus). Фото с сайта inaturalist.org

Загрязнение различных природных сред из-за деятельности человека разнообразно по источникам, характеру загрязнителей (поллютантов), последствиям для экосистем, здоровья и так далее. Среди химических загрязнителей — будь то органические или неорганические вещества, — многие токсичны, то есть оказывают прямое негативное действие на состояние живых организмов. Среди которых, разумеется, особое внимание уделяют человеку.

Этой проблемой занимается экотоксикология, которая выделилась несколько десятилетий назад и объединила в себе подходы токсикологии и экологии. Классическими кейсами экотоксикологии стали поражающие ограниченные группы людей «экологические» болезни, вызванные попаданием тяжелых металлов в природную среду и их накоплением в живых существах из-за биоаккумуляции.

Таковы болезнь «итай-итай» (в переводе с японского — «ой-ой, больно!»), связанная с хронической интоксикацией кадмием и впервые отмеченная у жителей японской префектуры Тояма в 1950 году. Многочисленные случаи заболевания, которое вызывает сильную боль и повреждения суставов и скелета, возникли из-за добычи поблизости полезных ископаемых. Другой важный пример — болезнь Минамата, от которой начиная с 1956 года страдали жители побережья японского залива с тем же названием. Они питались рыбой и морепродуктами с высоким содержанием ртути в составе элементорганического соединения (метилртути).

Болезнь Минамата проявляется тяжелыми нарушениями функций центральной нервной системы: патологией органов чувств и движений вплоть до паралича, психоза и смерти. Причиной трагедии оказался завод по производству удобрений, который сбрасывал соединения ртути в море. Там она переходила в гораздо более опасную форму метилртути и накапливалась при переносе по пищевой цепочке от жертв к хищникам, в конечном итоге попадая в организм человека.

Подобных эпизодов с ртутью и другими тяжелыми металлами известно немало. Однако сейчас ртуть вспоминают реже, поскольку на первый план вышли другие экологические проблемы. Более того, средняя концентрация ртути в воздухе Земли (и, например, рыбе отдельных регионов) пошла на убыль, что не мешает металлу создавать проблемы в отдельных экосистемах (H. Tian et al., 2019. A selectivity-controlled adsorbent of molybdenum disulfide nanosheets armed with superparamagnetism for rapid capture of mercury ions; B. Monson et al., 2011. Spatiotemporal trends of mercury in walleye and largemouth bass from the Laurentian Great Lakes Region). В том числе на фоне других быстрых изменений среды антропогенного характера — таких как биологические инвазии. Точно предсказать синергию подобных экологических факторов непросто — для этого требуется комплексный подход и детальное понимание функционирования экосистем.

Разобраться в этом решили американские исследователи, их статья опубликована в журнале Science оf The Total Environment. Они связали два, казалось бы, очень разных явления: накопление ртути в тканях рыб и вселение чужеродного (инвазивного) вида (рис. 2), подтвердив справедливость первого из законов-афоризмов Барри Коммонера, согласно которому «все связано со всем». Речь об инвазии двустворчатого моллюска речной дрейссены Dreissena polymorpha. Из-за характерной полосатой окраски по-английски ее называют «моллюск-зебра» (zebra mussel).

Рис. 2. Предполагаемое влияние речной дрейссены на пищевые цепи озер и миграцию в них ртути. На содержание ртути в донных отложениях влияют характеристики водосборного бассейна и состав воды, которые не различаются между затронутыми и не затронутыми инвазией озерами в этом исследовании. Дрейссена может создавать бескислородные условия в прибрежных отложениях (литораль), возможно, увеличивая метилирование ртути микробами (в середине). В то же время дрейссены вызывают перенос органического вещества из открытой пелагической зоны в прибрежную зону, увеличивая там биологическую продукцию (справа). Если рыба в озерах с дрейссеной в большей степени использует литоральные источники энергии, то совместное воздействие повышенной продукции у берегов и ускоренного метилирования ртути может привести к увеличению концентрации металла в рыбе из озер, где живет инвазивный моллюск. Изображение из обсуждаемой статьи

Моллюск имеет размер до четырех-пяти сантиметров и живет на дне пресноводных водоемов, где питается как фильтратор. Исходно животное обитало на территории России и сопредельных стран, однако начиная с XIX века сильно расширило ареал и стало агрессивным инвазивным видом. Особенно сильно от речной дрейссены страдают водоемы Северной Америки (в том числе Великие озера), где вид стал массовым в конце XX века и уже вызвал ряд негативных последствий: например, снижение биомассы рыбы (включая желтого окуня (Perca flavescens) и светлоперого судака (Sander vitreus)) в Канаде и замедление ее роста в Миннесоте (США) (L. Gutowsky et al., 2018. Quantifying multiple pressure interactions affecting populations of a recreationally and commercially important freshwater fish; G. Hansen et al., 2020. Walleye growth declines following zebra mussel and Bythotrephes invasion).

Авторы обратили внимание на более специфический эффект нашествия дрейссены — содержание ртути в воде и других обитателях озер. Исследование проводилось в 21 озере в штате Миннесота, площадь которых варьирует в пределах 105–4051 гектар. 12 из них заселены D. polymorpha, а 9 не подверглись инвазии (по крайней мере на данный момент). Для корректного сравнения авторы выбирали водоемы с похожими характеристиками: формой, водосборным бассейном и так далее.

Для каждого озера измерили концентрацию растворенного органического углерода и ртути в различной форме: твердые частицы, неорганическая, органическая форма (метилртуть). Дополнительно описали морфометрические характеристики озер: площадь, объем, а также долю литоральной области (определена как часть у берега с глубиной менее 4,5 метра). Это необходимо, чтобы по возможности учесть и исключить влияние таких признаков на концентрацию ртути в воде и ее обитателях.

В период 2019–2021 годов из всех изученных озер вылавливали животных, которые представляют разные трофические уровни (положение в пищевой цепочке). Это пелагический зоопланктон, включающий в себя консументов первого порядка вроде ветвистоусых и веслоногих рачков (которые питаются продуцентами, то есть фитопланктоном), живущие на литорали беспозвоночные (бокоплавы, брюхоногие моллюски, личинки поденок), дрейссены с глубины 12 метров (или максимально возможной, если озеро мельче), а также рыба двух видов — желтый окунь (Perca flavescens) и светлоперый судак (Sander vitreus). Важно отметить, что в раннем возрасте обе рыбы питаются главным образом зоопланктоном, однако взрослый P. flavescens поедает беспозвоночных, а S. vitreus — рыбу (в том числе P. flavescens). То есть, по сути, изучена в том числе пара хищник—жертва.

Возрастные категории обеих рыб — сеголетки и более взрослые экземпляры — изучались отдельно (рис. 3). У более крупных рыб для анализа отделяли мышцы на спинной стороне, в случае мелких животных использовали все части тела кроме удаленных головы, хвоста и кишечника. Суммарное содержание ртути считали равным концентрации метилртути (поскольку известно, что 95% этого металла в рыбе переходит в органическую форму). Содержание металла оценили с помощью прямых измерений в масс-спектрометре согласно стандартным протоколам. Все пробы были собраны и проанализированы в достаточной повторности.

Рис. 3. Концентрация ртути в тканях светлоперого судака (Sander vitreus, слева) и желтого окуня (Perca flavescens, справа). Верхний ряд — взрослые особи, нижний ряд — сеголетки. Голубым обозначены озера без дрейссены (D. polymorpha), оранжевым — с инвазией. Концентрации ртути (в ppm влажного веса) рассчитаны для рыб средней длины в каждой группе (взрослый светлоперый судак — 42 см; взрослый желтый окунь — 15,1 см; сеголетки светлоперого судака — 14,2 см; сеголеток желтого окуня — 5,1 см) и при прочих равных признаках (оценки усреднены для групп). Кружочки обозначают медианные значения, толстые «усы» — 66% доверительные интервалы, тонкие «усы» — 95% доверительные интервалы. Горизонтальные пунктирные линии на уровне 0,22 ppm — пороговое значение, определенное Департаментом здравоохранения штата Миннесота. Изображение из обсуждаемой статьи

Дополнительно на основании соотношения стабильных изотопов азота и углерода в животных оценили перенос органического вещества между ними и трофический уровень рыб. Он показывает среднее число звеньев пищевой цепи, по которой рыба получает органические вещества при питании. Максимальный трофический уровень имеют хищники, консументы более высоких порядков, минимальный — у фитофагов.

Оказалось, что воды заселенных и незаселенных дрейссеной озер не имеют существенных отличий по концентрации растворенного органического углерода и ртути (как в органической форме, так и суммарной). Однако в заселенных дрейссеной озерах концентрация ртути в рыбе заметно выше. У взрослых S. vitreus и P. flavescens она увеличена на 72% и 157% (по сравнению с рыбой из озер без дрейссены), а у их сеголеток — на 97% и 82% соответственно. В результате судаки из озер с дрейссеной в среднем содержали ртуть в концентрации значимо выше 0,22 ppm (частей на миллион). В США это служит основанием для ограничения потребления некоторыми группами людей (дети, женщины репродуктивного возраста и так далее). Доля особей S. vitreus с повышенным содержанием ртути в заселенных дрейссеной озерах равна 77%, в водоемах без инвазивного моллюска — лишь 35%.

Авторы объясняют неожиданный эффект инвазии рядом факторов. Во-первых, ранее было показано, что дрейссена меняет химический состав воды в литоральной зоне, где обитает и кормится (R. Lepak et al., 2019. Mercury source changes and food web shifts alter contamination signatures of predatory fish from Lake Michigan). Это может способствовать росту анаэробных микроорганизмов, ускоряющих переход ртути в более опасную органическую форму. Как следствие растет содержание металла в беспозвоночных на литорали и его биодоступность (доля вещества, которая задерживается в организме при попадании извне). Во-вторых, инвазии в целом и вселение дрейссены в частности приводят к перестройкам пищевых цепей. Действительно, согласно химическому анализу оба изученных вида рыб чаще переключались на питание у литорали, где этого металла стало больше. Это объясняет накопление ртути в их тканях по механизму биоаккумуляции.

В то же время дрейссена как эффективный фильтратор очищает озерную воду от взвеси. Ее прозрачность может увеличиться в несколько раз (F. Black et al., 2012. Factors controlling the abiotic photo-degradation of monomethylmercury in surface waters), что среди прочего ускоряет разрушение метилртути под действием света. С другой стороны, моллюск тем самым снижает количество доступных рыбам пищевых ресурсов в толще воды. Однако изотопный состав углерода и азота различных организмов не показал значимых изменений трофического уровня S. vitreus и P. flavescens из озер с дрейссеной — то есть их перемещения по пищевой цепи ближе к ее началу или концу. Новые данные согласуются с известным замедлением роста рыб, живущих по соседству D. polymorpha. Более длительный рост означает увеличение времени накопления ртути — рыбы успевают получить с пищей и накопить в себе больше металла, пока развиваются и растут (рис. 4).

Рис. 4. Модельные оценки концентрации ртути (в ppm влажного веса) в зависимости от общей длины рыб у взрослых особей (сверху) и сеголеток (снизу) светлоперого судака (слева) и желтого окуня (справа). Голубым цветом обозначены рыбы из озер, где не отмечена D. polymorpha, красным — подвергшиеся инвазии озера. Медианные концентрации показаны линиями, а 95% доверительные интервалы — полупрозрачными полосами. Точки обозначают отдельные наблюдаемые значения. Изображение из обсуждаемой статьи

Несмотря на тщательный анализ, авторы признают как возможную роль других неучтенных факторов, так и сложность интерпретации наблюдаемой связи инвазии и ускоренной биоаккумуляции ртути. Например, токсин может влиять на гормональную регуляцию и размножение рыбы (A. Friedmann et al., 1996. Low levels of dietary methylmercury inhibit growth and gonadal development in juvenile walleye (Stizostedion vitreum)). Кроме того, выводы не согласуются с известной обратной связью размера озера и концентрации ртути в тканях живущих там рыб (обычно чем больше водоем, тем меньше в животных металла). В рамках обсуждаемой работы заселенные дрейссеной озера оказались в среднем крупнее, чем свободные от нее, но рыба в них содержала больше ртути.

Дальнейшие исследования на большей выборке водоемов должны прояснить эти моменты. Результат обсуждаемой работы также должен привлечь внимание к возможным экотоксикологическим последствиям распространения других видов-вселенцев. Пока же он, по-видимому, скажется на официальных рекомендациях по вылову рыбы в озерах Северной Америки, поскольку светлоперый судак и желтый окунь — популярные объекты рыбалки.

Источник: Naomi S. Blinick, Denver Link, Tyler D. Ahrenstorff, Bethany J. Bethke, Abram B. Fleishman, Sarah E. Janssen, David P. Krabbenhoft, Jenna K. R. Nelson, Heidi M. Rantala, Claire L. Rude, Gretchen J. A. Hansen. Increased mercury concentrations in walleye and yellow perch in lakes invaded by zebra mussels // Science оf The Total Environment. 2024. DOI: 10.1016/j.scitotenv.2024.177515.

Михаил Орлов, Элементы.