Цепенеющий цветоед — удивительная маленькая птичка
Слева — самец огненноспинного цветоеда. Фото © David Cook с сайта flickr.com, остров Борнео, 2 июня 2019 года. Справа — самка.
Фото © Dave Curtis с сайта flickr.com, Таиланд, 22 января 2015 года
Цветоеды обитают во влажных тропических и субтропических низинных лесах, садах, рощах и перелесках. Самец с главного фото сидит на ветке меластомы малабарской (Melastoma malabathricum), плодами которой он только что полакомился. Несмотря на свой крохотный размер эта птица не питается насекомыми или исключительно нектаром, а ест достаточно трудно усваиваемые растительные корма — зеленые семена и плоды. Например, она любит ягоды «ямайской вишни», мутингии (Mutingia calabura) и вышеупомянутой меластомы, плоды фикусов (Ficus) и омелы (сем. ремнецветниковые).
Слева — огненноспинный цветоед ест спелый плод меластомы малабарской. Фото © Johnny Wee с сайта besgroup.org. Справа — цветоед с плодом фикуса Бенджамина (Ficus benjamina).
Фото © Tan Gim Cheong из книги A. F. S. L. Lok et al., 2013. Native Fig Species as a Keystone Resource for the Singapore Urban Environment
Но не это самое удивительное в цветоеде! Птица на фотографии только что поела, она сытая, активная и бодрая. Однако сравнительно недавно благодаря экспериментальным исследованиям ученые из МГУ им. М. В. Ломоносова и Российско-Вьетнамского тропического центра выяснили, что при недостатке пищи огненноспинные цветоеды могут впадать в оцепенение, а это редкое для птиц (и исключительно редкое для воробьиных) умение. Оцепенение, или торпор (см. Torpor), — один из вариантов гетеротермии (см. Heterothermy), способности некоторых животных регулировать температуру тела в зависимости от температуры окружающей среды. В случае с цветоедами мы говорим о кратковременном оцепенении (daily torpor), длящемся, как правило, менее 24 часов. «Оцепеневшие» животные слабо реагируют на внешние раздражители, у них падает температура тела и существенно понижается скорость всех обменных процессов, движения становятся вялыми и заторможенными. Если оцепенение продолжается длительное время, то это уже другой вариант гетеротермии — гибернация, или спячка (см. Hibernation).
Среди птиц кратковременное оцепенение, а уж тем более длительная гибернация, не распространены, хотя именно эти физиологические механизмы позволяют многим млекопитающим переживать условия резкого похолодания и/или сокращения количества пищи. Строго говоря, настоящая гибернация доказана только для одного вида птиц — американского белогорлого козодоя (Phalaenoptilus nuttallii), который при зимней температуре ниже 10°C может проводить в неактивном состоянии недели и даже месяцы. Кратковременное оцепенение распространено среди птиц чуть шире — такое поведение отмечено у 43 видов, большинство из которых относится к четырем отрядам неворобьиных — птицы-мыши, стрижеобразные и козодоеобразные. Интересно, что среди воробьинообразных, к которым относятся около 60% современных видов птиц, торпор отмечен лишь у нескольких, в том числе у городской ласточки (Delichon urbica). Однако ни у одной из воробьиных птиц уровень энергетического обмена не падает в состоянии оцепенения так низко, как у огненноспинных цветоедов!
Пара огненноспинных цветоедов кормит птенцов. Гнездо сделано из растительных материалов, белые волокна принадлежат хлопковому дереву (Ceiba pentandra). На верхней фотографии слева самец дает птенцу плод омелы, видна белая слизь, покрывающая семена. На фотографии внизу слева самка цветоеда засовывает такой же плод в клюв птенца. На правой фотографии самец передает липкий плод омелы своей партнерше, видна липкая слизь вокруг семян омелы.
Фото © Johnny Wee с сайта besgroup.org, Сингапур, апрель 2012 года
Один из основных показателей уровня энергетического метаболизма у животных — скорость основного обмена (см. Basal metabolic rate, BMR), минимальный уровень затрат энергии у животного с нормальной температурой тела. В момент измерения этого показателя животное должно быть в состоянии абсолютного покоя и не тратить энергию на линьку, терморегуляцию, производство половых клеток и переваривание пищи. Все эти условия достаточно трудно соблюсти в экспериментах, поэтому часто используют другой показатель — скорость метаболизма в покое (см. Resting metabolic rate, RMR), который допускает расход энергии на терморегуляцию и переваривание пищи.
А теперь немного цифр. Максимальное снижение уровня метаболизма во время оцепенения зарегистрировано у колибри калипта Анны (Calypte anna) — до уровня 4,4% по сравнению с уровнем основного обмена! Однако немногочисленные воробьиные, способные «оцепенеть», такими успехами похвастаться не могут. Максимальное падение уровня обмена веществ во время торпора среди воробьиных ранее было зарегистрировано у золотистого манакина (Manacus vitellinus) — примерно в 1,5 раза по сравнению с BMR. Однако оказалось, что «оцепеневшие» огненноспинные цветоеды снижают скорость обмена веществ в 3,4 раза по сравнению с уровнем RMR при такой же температуре, но без оцепенения! Для воробьиной птицы это рекордный результат.
Исследователи обнаружили состояние торпора у цветоедов, которым перед сном давали, как выяснилось позднее, не совсем подходящий для них корм — смесь сахарного сиропа, измельченных личинок зофобаса (Zophobas morio) и сваренного вкрутую яичного желтка. Уровень метаболизма у птиц определяли по скорости потребления кислорода в камерах, через которые прокачивался воздух (метод непрямой проточной калориметрии). Огненноспинные цветоеды засыпали в камерах недостаточно сытыми, быстро переваривали пищу, и ночные графики изменения скорости метаболизма показывали картину, типичную для птиц в состоянии оцепенения: резкое снижение RMR вскоре после засыпания и стабильно низкий уровень метаболизма до утра. Вынутые из камер птицы вяло реагировали на прикосновения, но, будучи согретыми и накормленными сиропом, сразу «оживали» и становились активными. При этом все измерения скорости обмена веществ проводили при 27°C — при такой температуре большинство тропических птиц не тратит дополнительную энергию на обогрев (так называемая термонейтральная зона, Thermal neutral zone), однако для цветоедов такая температура чуть выше — 31°C.
Интересно, что до этого единственное упоминание о торпоре у цветоедов относилось к самому началу XX века. На страницах австралийского журнала Emu Г. А. Хеуманн сообщал, что в холодную погоду ласточковые цветоеды (Dicaeum hirundinaceum) могут сидеть на ветках неподвижно целыми днями и выглядят при этом как мертвые. Однако если птиц помещали возле печки, в тепле они «оживали» в течение четверти часа и становились вновь активными. Кроме того, Хеуманн передал рассказ своего коллеги о том, что шесть особей ласточковых цветоедов во время межконтинентальной перевозки четырежды замерзали «насмерть», но их каждый раз «воскрешали».
Золотистый манакин также впадает в оцепенение при низких температурах (14,6°C). Исследователи измерили уровень обмена веществ в покое у огненноспинных цветоедов, снижая при этом температуру среды с 31°C до 15,8°C. Накормленные досыта сахарным сиропом цветоеды не впадали в оцепенение даже при минимальной температуре! Уровень обмена веществ (RMR) у них возрастал в 1,7 раза, а вынутые из камеры птицы были не только бодрыми и активными, но и теплыми! Температура тела птиц, измеренная на поверхности кожи, была 36,3°C — всего на несколько градусов ниже, чем в нормальных условиях. То есть цветоеды впадали в состояние торпора не от холода, а в условиях недостатка пищи! При этом состояние оцепенения не было для них фатальным — одна из «цепеневших» птиц была поймана повторно спустя два года.
Сравнение уровня обмена веществ в покое (RMR) огненноспинных цветоедов и других оседлых тропических воробьиных из Южного Вьетнама. У сытых цветоедов при температуре воздуха, не требующей затрат на обогрев тела (синие точки), скорость метаболизма находится на одном уровне с другими тропическими воробьиными (серые точки), а в состоянии оцепенения (зеленые точки) — снижается в несколько раз.
Рисунок из статьи A. Bushuev, E. Zubkova, A. Kerimov, 2021. Evidence of Torpor in a Tropical Passerine, the Scarlet-Backed Flowerpecker Dicaeum cruentatum, с изменениями
Известны и другие примеры, когда недостаток еды оказывал влияние на снижение уровня метаболизма у птиц и вызывал оцепенение. Например, голодные золотистые манакины впадали в торпор при понижении температуры чаще, чем сытые. Синешапочные птицы-мыши (Urocolius macrourus) уменьшали температуру тела на 18deg;C и «цепенели» в лабораторных условиях только после того, как им сильно сокращали суточную порцию корма. Торпор австралийского совиного козодоя (Aegotheles cristatus) в основном зависел от доступности пищи, а не от минимальной температуры воздуха.
Способность огненноспинных цветоедов впадать в оцепенение при голодании, возможно, напрямую связана с их диетой. Как уже говорилось выше, несмотря на свои скромные размеры, эти птицы питаются в основном растительной пищей (ягодами, нектаром и зелеными семенами). На такой веганской диете, бедной белками, достаточно сложно быстро восполнить запасы энергии, которую крохотное тело с высокой температурой тратит достаточно быстро. Поэтому оцепенение может быть необходимым условием выживания цветоедов в засушливый сезон, когда температура воздуха в этих краях резко опускается ночью до 13–18°C. Торпор может быть адаптивным и во время затяжных дождей во влажный сезон, когда холодает, а мелкие птицы не могут добывать корм в течение нескольких часов.
Ира Демина, Elementy.