Островные карлики и гиганты — результат действия комплекса экологических и эволюционных факторов
Правило Фостера (или островной эффект) — хорошо известная эволюционная закономерность, согласно которой размер обитателей островов имеет тенденцию изменяться по сравнению с их материковыми прародителями. Некрупные виды увеличиваются (это так называемый островной гигантизм), а крупные, наоборот, уменьшаются (это островная карликовость). Иными словами, размеры животных стремятся к усреднению. Вспомним наглядные примеры островного эффекта: карликовые слоны (рис. 2) и гиппопотамы, маленькие пони Шетландских островов, гигантские дронты острова Маврикий, родичи голубей, гигантские крысы острова Флорес (рис. 1), галапагосские черепахи и игуаны, комодские вараны и крошечные мадагаскарские хамелеоны (Brookesia nana). Всё это выглядит необычным и крайне занимательным, однако эти примеры — не биологические курьезы, а общее правило.
Рис. 2. Вымершие карликовые слоны (Palaeoloxodon cypriotes) на Кипре — яркий пример островной карликовости; примерно такие слоны (Elephas falconeri) жили 11 000 лет назад и на Сицилии. Многие виды позвоночных, эволюционируя на островах, превращаются в карликов или гигантов. Причину этого явления ученые ищут уже более полувека.
Рисунок с сайта islanddwarfism.blogspot.com
Обсуждение островного эффекта как специального феномена началось с работы Бристоля Фостера (J. B. Foster, 1964. Evolution of Mammals on Islands). В ней он, во-первых, обрисовал само явление, обобщив данные по 116 видам млекопитающих из шести отрядов, и, во-вторых, утвердил экологическое направление в обсуждении данного феномена.
До этой работы разные размеры тела у островных и материковых групп чаще трактовались как отражение реликтового состояния островной морфологии. Считалось, что островные виды — это предковые формы, которые в силу своей изолированности не были вытеснены материковыми эволюционными выдвиженцами. Фостер доказал, что островные виды не могут считаться реликтами, предположив вместо этого, что они быстро эволюционируют под влиянием нового экологического контекста — отсутствия хищников и ограниченного пищевого рациона. Через несколько лет Ли ван Вален (L. van Valen, 1973. Pattern and the balance of nature) утвердил название «островной эффект» (см. The Island Rule in Mammals), отметив, что он особенный в том смысле, что имеет меньше исключений, чем любая другая экологическая закономерность („... an extraordinary phenomenon which seems to have fewer exceptions than any other ecotypic rule in animals.“). В той же работе, посвященной, кстати, не островному эффекту, а вопросу о регуляции численности хищников и жертв, ван Вален критикует гипотезу о влиянии хищников на сдвиг массы у островитян. В частности, он указывает, что если снимается пресс хищников, то травоядные, по идее, должны уменьшаться в размерах. Травоядные действительно становятся мельче на островах, но не только на тех, где нет хищников, но и на тех, где хищники есть. Так что эта гипотеза имеет явно ограниченное приложение, она далеко не единственно возможный механизм сдвига размеров тела. Ван Вален заключает, что этот интересный феномен требует изучения на более обширном материале.
После публикации ван Валена прошло почти полвека. Исследований на эту тему собралось огромное множество, причем выполнены они не только на млекопитающих, но и на других группах позвоночных. Часть из них опровергает островной эффект, а часть подтверждает. Так что через пятьдесят лет основной вопрос данного научного направления уже совсем не похож на тот изначальный — о реликтовой природе островных видов. Он сместился к следующим позициям: реален ли островной эффект или это редкий курьез, и если он реален, то почему и как он появляется.
Опубликованная в свежем выпуске журнала Nature Ecology & Evolution статья, подготовленная группой европейских экологов под руководством Аны Бенитес-Лопес (Ana Benítez-López), работающей на биологической станции Доньяна (Doñana Biological Station), суммирует все известные данные по островному эффекту. Из этого обобщения вырисовывается очень любопытная картина островного эффекта и его механизмов у позвоночных.
Работа заслужила публикацию в высокорейтинговом журнале не только из-за своей фундаментальной актуальности и четкости изложения. Я думаю, что редакторский коллектив оценил титанический труд по дотошной обработке колоссального массива данных по островным видам. Список литературы в этой публикации включает 640 единиц, такое редко можно встретить в современных публикациях. В этих статьях содержится информация о размерах животных, вошедшая в авторскую базу данных по островным видам и их материковым двойникам. Кроме информации из публикаций, в эту базу данных включены промеры музейных коллекций и собственные материалы авторов. В общей сложности получилось 1058 видов млекопитающих, 695 видов птиц, 547 видов рептилий и 179 видов амфибий. Это население множества островов, расположенных по всем широтным и климатическим зонам всех океанов планеты (рис. 3).
Рис. 3. Географическое распределение исследованных островных видов.
Карта из обсуждаемой статьи в Nature Ecology & Evolution
Массив данных выглядит настолько внушительно, что теперь нельзя сказать, что авторы анализируют частные случаи. Авторы взяли на себя труд привести все данные к единому знаменателю — средней массе тела представителей вида. Для этого в каждом конкретном случае потребовались специальные калибровки. Например, для указания размера птиц (а тут и музейные экспонаты, и полевые измерения) часто используются характеристики длины клюва или длины бедренных костей; эти характеристики соотносили со средней массой тела. Соответствующая калибровка проведена и для других групп позвоночных.
Сведенные под общим знаменателем, эти данные показали реальность островного сдвига: крупные животные имеют тенденцию становиться карликами, а мелкие — гигантами. Наиболее четко эта закономерность выражена у рептилий, несколько меньше — у млекопитающих (рис. 4). У амфибий островная карликовость почти не выражена: им свойственно становиться крупнее.
Рис. 4. Зависимость соотношения масс тела островных и материковых видов от массы материкового двойника. У мелких видов (которые располагаются левее на графиках, так как по горизонтальной оси отложен логарифм массы тела материкового вида; вертикальная ось тоже логарифмическая) островные дериваты оказываются крупнее, а у крупных (они, соответственно, на графиках правее) — мельчают. Угол наклона линии регрессии показывает силу островного эффекта. У амфибий тенденция к карликовости почти не выражена (правая часть графиков не опускается ниже нуля). Цветные полосы показывают 95-процентный доверительный интервал.
Рисунок из обсуждаемой статьи в Nature Ecology & Evolution
Данные позволили оценить влияние разных факторов на островной эффект. Это проделали стандартным образом — рассчитали корреляции между сдвигом массы и различными экологическими параметрами: климат (влажность и температура, количество осадков и сезонность), первичная продуктивность, филогенетическая связанность (представители той или иной группы могут иметь тенденцию к карликовости или гигантизму), диета (хищники или растительноядные), размер и удаленность острова. Эти параметры покрывают весь спектр имеющихся экологических гипотез о механизмах островного сдвига. Например, снятие пресса хищников, низкая первичная продуктивность и теплый климат будут способствовать формированию карликов; в холодном климате и высокопродуктивных экосистемах сформируются гиганты.
Изменчивость размеров тела островитян объясняется совокупным влиянием всех этих факторов (рис. 5). На долю размера тела материкового предка приходится от 11 до 17% изменчивости в разных группах. Иными словами, крупные животные при всех экологических и иных обстоятельствах с вероятностью около 15% станут меньше, а маленькие увеличатся. Остальная изменчивость приходится на филогенетические тенденции (от 0 до 30%), на неточности данных в источниках (эта специальная группа факторов принимает на себя 2–25% изменчивости), на экологические закономерности (26–50% изменчивости). Остается без объяснения еще 20–50% изменчивости, которая должна быть отнесена к действию каких-то дополнительных факторов. В особенности это касается птиц — у них максимальный уровень необъясненной доли изменчивости.
Рис. 5. Распределение изменчивости островных сдвигов по основным факторам формирования этой изменчивости. За 100% принята изменчивость, оставшаяся после вычитания той, что приходится на размер материкового предка (11–17% в разных группах). Учитывается влияние филогенетических тенденций (phylogeny), разнородность источников информации (source), экологические факторы в совокупности (species) и остаточная, необъясненная часть (residual).
Рисунок из дополнительных материалов к обсуждаемой статье в Nature Ecology & Evolution
Но всё же, если ориентироваться на долю объясненной изменчивости, уровень нашего понимания островного эффекта оказывается довольно высоким — у рептилий масса тела предка в совокупности с экологическими факторами предсказывает островной сдвиг с вероятностью примерно 85%.
Наиболее значимым фактором оказывается удаленность острова и его площадь (рис. 6). Карлики и гиганты появляются на маленьких и удаленных островах, на больших островах недалеко от материка островной эффект гораздо слабее. Удаленность и площадь острова так же четко влияют на сдвиг массы тела у млекопитающих и птиц. У амфибий карлики образуются редко на любых островах — вероятно, из-за исходно небольшой массы тела. Авторы предполагают, что на изолированных и небольших островах из-за ограниченности генетического пула популяции скорость эволюции повышена, за счет этого достигается более четкий островной эффект.
Рис. 6. Влияние удаленности острова и его площади на сдвиг массы тела позвоночных.
Рисунок из обсуждаемой статьи в Nature Ecology & Evolution
В работе проскальзывает интересная идея, хотя она и не обсуждается в той мере, какую она заслуживает. Как оказалось, на 11–17% сдвиг массы тела зависит от массы тела материкового предка. Эту зависимость можно объяснить эволюционным возвратом к физиологически оптимальному размеру для конкретного вида. От этого оптимума материковый вид отодвинулся под давлением отбора в силу специфических требований среды: животные укрупняются или мельчают, если того требует окружающая обстановка. Нужно понимать, что размер тела — это комплексный признак, отвечающий на самые разные изменения физиологии и образа жизни. Поэтому разные факторы будут вызывать один и тот же интегральный синдром изменения размера животного, будь то пресс хищников или жесткая сезонность. Снятие любого из этих условий вернет размер тела к исходному состоянию. Если бы составляющая «возврат к оптимуму» не работала на островной эффект, то, например, в холодном климате животные должны были укрупняться, а в теплом — мельчать, и никакого островного эффекта бы не наблюдалось. Генеральный характер островного эффекта говорит о том, что очень крупные и очень мелкие материковые виды эволюционировали в сторону от своего физиологического оптимума, а островное существование помогло им обрести его.
Удивительно, но эта идея заставляет вспомнить начало дискуссии об островах — являются ли карлики и гиганты реликтом предковых популяций или замысловатыми новообразованиями. С точки зрения физиологии (но не таксономии), островные виды оказываются именно реликтами. Так что эта работа еще и ярко демонстрирует спираль научного знания, когда старые идеи получают совершенно новое прочтение.
Источник: Ana Benítez-López, Luca Santini, Juan Gallego-Zamorano, Borja Milá, Patrick Walkden, Mark A. J. Huijbregts & Joseph A. Tobias. The island rule explains consistent patterns of body size evolution in terrestrial vertebrates // Nature Ecology & Evolution. 2021. DOI: 10.1038/s41559-021-01426-y.